На протяжении более трех тысячелетий на Земле действует секретное общество, объединяющее людей с миссией изучать и решать проблемы, связанные с паранормальными явлениями, а также защищать человечество от сверхъестественного зла. Это международное общество, состоящее из множества «домов» в разных странах, возглавляется «Наставниками», которые носят кольцо, символизирующее их статус в «Наследии». Члены каждого дома объединены общей целью: исследование сверхъестественного и борьба с темными силами. Основное учреждение «Наследия» было создано в Англии, где и сегодня находится верховный Дом.

Сериал «Полтергейст: Наследие» сосредоточен на работе сан-францисского дома «Наследия», которым руководит Дерек Рейн. Этот Дом расположен в замке на острове Эйнджел в заливе Сан-Франциско, добраться до которого можно только на пароме или вертолете. Замок принадлежит Дереку Рейну.

Дом действует под прикрытием филантропической организации под названием «Фонд «Луна», председателем которого также является Дерек Рейн. Этот фонд был основан его отцом, Уинстоном Рейном, и занимается поиском и изучением древних артефактов и рукописей. В состав членов Фонда и сан-францисского дома «Наследия» входят, помимо Дерека Рейна, Рейчел Корриган, отец Филип Кэллахен, Александра Моро и Ник Бойл.

В современности орудует убийца, который расправляется с проститутками из прошлого. Кто он такой? Может быть, это сам Джек Потрошитель или кто-то другой? Откуда берутся все эти чудовища и монстры, и что же на самом деле происходит? Главным героям сериала предстоит разобраться во всех этих загадках и найти ответы на множество вопросов.

В альтернативной реальности, где магия является основой всего, детектив Шон Нолт сталкивается с серией таинственных убийств, совершенных с применением странного для этого мира явления — науки. В процессе расследования он обнаруживает группу людей, называющих себя «прагматиками», которые убеждены, что наука — это не просто миф. Шон узнает о существовании другого измерения, что приводит его к неожиданным открытиям и новым загадкам.

В небольшом городке Белл Пойнт в штате Орегон жители живут в страхе из-за ужасающей грозы, которая вызывает пожары, обесточивает дома и разрушает инфраструктуру.

Ученые и местные власти сбиты с толку все более частыми атмосферными аномалиями, но понимают, что необходимо принять меры, чтобы предотвратить панику среди населения.