На протяжении более трех тысячелетий на Земле действует секретное общество, объединяющее людей с миссией изучать и решать проблемы, связанные с паранормальными явлениями, а также защищать человечество от сверхъестественного зла. Это международное общество, состоящее из множества «домов» в разных странах, возглавляется «Наставниками», которые носят кольцо, символизирующее их статус в «Наследии». Члены каждого дома объединены общей целью: исследование сверхъестественного и борьба с темными силами. Основное учреждение «Наследия» было создано в Англии, где и сегодня находится верховный Дом.

Сериал «Полтергейст: Наследие» сосредоточен на работе сан-францисского дома «Наследия», которым руководит Дерек Рейн. Этот Дом расположен в замке на острове Эйнджел в заливе Сан-Франциско, добраться до которого можно только на пароме или вертолете. Замок принадлежит Дереку Рейну.

Дом действует под прикрытием филантропической организации под названием «Фонд «Луна», председателем которого также является Дерек Рейн. Этот фонд был основан его отцом, Уинстоном Рейном, и занимается поиском и изучением древних артефактов и рукописей. В состав членов Фонда и сан-францисского дома «Наследия» входят, помимо Дерека Рейна, Рейчел Корриган, отец Филип Кэллахен, Александра Моро и Ник Бойл.

Джош и Молли, друзья с детства, выросли в Чикаго, но теперь живут в Лос-Анджелесе. Мама Молли снова собирается выйти замуж и пригласила их обоих на торжество. Как назло, у Джоша и Молли недавно закончились отношения с их партнёрами. Чтобы не огорчать родителей, они решают сообщить, что обручены. Однако их невинная ложь неожиданно перерастает во что-то большее...