На протяжении более трех тысячелетий на Земле действует секретное общество, объединяющее людей с миссией изучать и решать проблемы, связанные с паранормальными явлениями, а также защищать человечество от сверхъестественного зла. Это международное общество, состоящее из множества «домов» в разных странах, возглавляется «Наставниками», которые носят кольцо, символизирующее их статус в «Наследии». Члены каждого дома объединены общей целью: исследование сверхъестественного и борьба с темными силами. Основное учреждение «Наследия» было создано в Англии, где и сегодня находится верховный Дом.

Сериал «Полтергейст: Наследие» сосредоточен на работе сан-францисского дома «Наследия», которым руководит Дерек Рейн. Этот Дом расположен в замке на острове Эйнджел в заливе Сан-Франциско, добраться до которого можно только на пароме или вертолете. Замок принадлежит Дереку Рейну.

Дом действует под прикрытием филантропической организации под названием «Фонд «Луна», председателем которого также является Дерек Рейн. Этот фонд был основан его отцом, Уинстоном Рейном, и занимается поиском и изучением древних артефактов и рукописей. В состав членов Фонда и сан-францисского дома «Наследия» входят, помимо Дерека Рейна, Рейчел Корриган, отец Филип Кэллахен, Александра Моро и Ник Бойл.

Джули Джонсон живет в типичной американской семье, занимаясь домашними делами. Её ежедневная рутина давно ей надоела, ведь она чувствует, что умнее всех вокруг (и в этом есть доля правды). Однажды она решает записаться на курсы по компьютерным технологиям и обнаруживает в себе желание и силы что-то изменить в своей жизни. В этом начинании её поддерживает подруга Клэр. Вместе они начинают воплощать свои мечты в реальность и вскоре понимают, что их связывает нечто большее — они любят друг друга.